L'agence est administrée par un conseil d'administration et dirigée par un directeur.
Le président du conseil d'administration est nommé par décret, sur proposition du ministre de l'intérieur, pour une durée de trois ans renouvelable une fois.
Le directeur de l'agence est nommé par décret, sur proposition du ministre de l'intérieur, pour une durée de trois ans renouvelable une fois.

Le conseil d'administration comprend, outre son président :

1° Treize membres de droit :

a) Le secrétaire général du ministère de l'intérieur ;

b) Le secrétaire général du ministère chargé des transports ;

c) Le directeur général de la police nationale ;

d) Le directeur général de la gendarmerie nationale ;

e) Le directeur général des collectivités locales au ministère de l'intérieur ;

f) Le directeur général des finances publiques ;

g) Le directeur de la modernisation et de l'action territoriale au ministère de l'intérieur ;

h) Le directeur des systèmes d'information et de communication au ministère de l'intérieur ;

i) Le directeur de l'évaluation de la performance et des affaires financières et immobilières au ministère de l'intérieur ;

j) Le directeur des affaires criminelles et des grâces au ministère de la justice ;

k) Le directeur du budget au ministère chargé du budget ;

l) Le directeur général des infrastructures, des transports et des mobilités au ministère chargé des transports ;

m) Le délégué à la sécurité et à la circulation routières ;

2° Deux représentants du personnel de l'établissement, élus pour trois ans, dans les conditions fixées par un arrêté du ministre de l'intérieur, ou leurs suppléants, élus dans les mêmes conditions.

Les membres de droit peuvent se faire représenter.

Le conseil d'administration se réunit au moins trois fois par an sur convocation de son président, qui arrête l'ordre du jour sur proposition du directeur de l'agence.
Il est également convoqué par son président, à la demande soit du ministre de l'intérieur, du ministre chargé des transports, du ministre de la justice, du ministre chargé du budget ou de la majorité des membres, sur un ordre du jour déterminé.
Le conseil d'administration ne peut valablement délibérer que si la moitié au moins de ses membres est présente. Si le quorum n'est pas atteint, le conseil est à nouveau convoqué avec le même ordre du jour dans un délai de dix jours. Il délibère alors valablement sans condition de quorum.
Les délibérations sont prises à la majorité des suffrages exprimés. En cas de partage égal des voix, celle du président est prépondérante. Il est établi un procès-verbal de chaque séance du conseil d'administration, signé par le président de séance et par le secrétaire de séance. Le procès-verbal est adressé sans délai au ministre exerçant la tutelle de l'établissement.
Les membres du conseil d'administration exercent leurs fonctions à titre gratuit. Toutefois, leurs frais de déplacement et de séjour ouvrent droit à remboursement dans les conditions prévues par la réglementation applicable aux agents de l'Etat.

Le conseil d'administration règle, par ses délibérations, les affaires de l'agence. Les délibérations portent notamment sur :
1° Les orientations générales de l'agence, son programme annuel d'activité et d'investissement ainsi que le projet de contrat d'établissement mentionné à l'article 3 ;
2° Le rapport annuel d'activité ;
3° Le budget primitif et ses modifications ;
4° Le compte financier, l'affectation du résultat de l'exercice et l'utilisation du fonds de réserve ;
5° Les emprunts après autorisation des ministres chargés de l'économie, du budget et de l'intérieur ;
6° Les prises, extensions et cessions de participations ;
7° Les conditions générales de recrutement, d'emploi et de rémunération des personnels ;
8° L'organisation générale des services ;
9° Les baux, acquisitions et aliénations d'immeubles ;
10° Les dons et legs ;
11° Les actions en justice et les transactions ;
12° Les modalités générales de passation des conventions et des marchés ; les conventions ou marchés qui, en raison de leur nature ou de leur montant financier, doivent lui être soumis pour approbation et ceux dont il délègue la responsabilité au directeur.
Il arrête son règlement intérieur.
Le directeur de l'agence, le contrôleur budgétaire et l'agent comptable assistent au conseil d'administration avec voix consultative.
Sur proposition des membres du conseil d'administration, le président peut appeler à participer aux séances, à titre d'expert, toute personne dont il juge la présence utile.

Les délibérations du conseil d'administration portant sur les objets mentionnés aux 1°, 5°, 6°, 7°, 9° et 10° de l'article 7 sont exécutoires de plein droit un mois après leur réception par le ministre de l'intérieur et le ministre chargé du budget, si aucun d'eux n'a fait connaître d'opposition dans ce délai.

Les délibérations portant sur le budget et le compte financier sont exécutoires dans les conditions prévues par le titre III du décret n° 2012-1246 du 7 novembre 2012 relatif à la gestion budgétaire et comptable publique.

Les autres délibérations sont exécutoires de plein droit quinze jours après leur réception par le ministre de l'intérieur s'il n'a pas fait connaître d'opposition dans ce délai.

Le directeur dirige l'agence nationale.

A ce titre :

1° Il prépare et exécute le contrat d'établissement prévu à l'article 3 et le soumet pour approbation au conseil d'administration ;
2° Il prépare les délibérations du conseil d'administration et en assure l'exécution ;

3° Il a autorité sur l'ensemble des personnels de l'agence et en assure la gestion. Il recrute les personnels contractuels et nomme à toutes les fonctions. Il habilite les agents participant aux opérations mentionnées au 5° bis de l'article L. 330-2 du code de la route ;
4° Il est ordonnateur des recettes et des dépenses de l'agence ;

5° Il conclut les conventions et marchés se rapportant aux missions de l'agence ;

6° Il représente l'agence en justice et dans les actes de la vie civile ;

7° Il établit chaque année le rapport d'activité technique, administratif et financier ;

8° Il rend compte de sa gestion au conseil d'administration.

Il peut, dans la limite de ses attributions, déléguer sa signature à des personnels de l'agence, fonctionnaires de catégorie A ou contractuels de même niveau.

Le directeur est ordonnateur secondaire à vocation nationale pour l'émission du titre exécutoire prévu au IV de l'article L. 2333-87 du code général des collectivités territoriales .