Au sein de la direction régionale, le directeur régional anime et contrôle l'activité de l'agence dans la région.
Il a autorité sur les directeurs délégués, sur les directeurs d'agence locale et sur l'ensemble du personnel de la région dans les conditions fixées par le décret prévu à l'article R. 5312-6.
Conformément aux orientations fixées par le conseil d'administration, et après avis du comité régional, il propose au directeur général l'organisation des directions déléguées et des agences locales à retenir dans la région.

Le directeur régional représente l'agence dans ses relations avec les usagers, dans les actes de la vie civile intéressant la région, en particulier ceux relatifs aux acquisitions, échanges et aliénations de biens immobiliers.
Il connaît des recours hiérarchiques des usagers sur les décisions prises au nom de l'institution.

Le directeur régional peut recevoir délégation de pouvoir dans des domaines autres que ceux mentionnés à l'article R. 5312-36. Il peut déléguer sa signature à d'autres agents de la région.
Il rend compte au préfet de région des activités de l'agence dans la région.

Dans le cadre du service public de l'emploi, le directeur régional de l'agence transmet au directeur régional et aux directeurs départementaux du travail, de l'emploi et de la formation professionnelle les statistiques et informations relatives au marché du travail. Il transmet en particulier les informations nécessaires à l'analyse et au suivi des actions mises en place par cette institution.

Par décision du directeur général, le directeur régional peut être chargé des fonctions de directeur délégué et exercer les attributions confiées à ce dernier par les articles R. 5412-1 à R. 5412-3.