La section administrative comprend les membres du Conseil représentants de l'Administration. Elle est présidée par l'un des deux membres du Conseil d'Etat ou, à leur défaut, par le directeur général de l'administration et de la fonction publique. Le président a voix délibérative.

La section syndicale comprend les membres désignés sur proposition des organisations syndicales mentionnées à l'article 3 et, dans la limite d'un suppléant par titulaire, à l'article 4. Elle est présidée par le magistrat de la Cour des comptes et, en l'absence de celui-ci, par le directeur général de l'administration et de la fonction publique de l'Etat. Le président ne prend pas part au vote.

La section administrative et la section syndicale sont obligatoirement consultées sur les projets de loi et sur les projets de décret relatifs à la situation de l'ensemble des agents civils de l'Etat inscrits à l'ordre du jour de l'assemblée plénière du Conseil.