L'Académie des beaux-arts gère son patrimoine qu'elle administre librement.

Les fondations abritées de l'Académie des beaux-arts, mobilières et immobilières résultent de legs et de dons acceptés par elle.
Dans la communication externe de l'Académie des beaux-arts, elles ne portent la dénomination de « fondation » que si le légataire ou le donateur l'a expressément souhaité.
Elles n'ont pas de personnalité juridique distincte de celle de l'Académie des beaux-arts. Leur patrimoine immobilier et mobilier constitue celui de l'Académie des beaux-arts qui en dispose néanmoins dans les conditions prévues par l'acte constitutif de la fondation et dans le respect, le cas échéant, des charges qu'il comporte.
Leur gestion relève de la commission administrative, ou, lorsque le donateur ou le légataire l'a expressément souhaité, d'un conseil d'administration qui doit obligatoirement être composé pour moitié par des membres de l'Académie des beaux-arts ou de son administration. Le président du conseil d'administration est le secrétaire perpétuel de l'Académie des beaux-arts. Il a voix prépondérante en cas de partage des voix.
Dans ce dernier cas, les services de l'Académie des beaux-arts concourent néanmoins à la gestion et au fonctionnement courants des fondations abritées.

Pour assurer le fonctionnement de certains sites, fondations ou entités, l'Académie des beaux-arts peut élire, parmi ses membres, des directeurs.
Ces fonctions peuvent également être confiées à des membres associés étrangers et des correspondants ou des agents de l'Académie des beaux-arts. Dans ce cas, la commission administrative le propose à l'assemblée qui se prononce par un vote à la majorité absolue.
Les directeurs sont élus pour une durée de cinq ans renouvelable à la majorité des membres présents. Aucun quorum n'est requis pour cette élection.
Pour l'exercice de leurs fonctions, les directeurs élus peuvent percevoir, outre les indemnités académiques prévues pour les membres, une indemnité de fonction ainsi qu'une indemnité trimestrielle de représentation dans les conditions prévues par la commission administrative. Ils ne peuvent alors demander le remboursement de frais de mission à l'exclusion de tout autre remboursement.

En dehors de celles générées par son patrimoine, les autres ressources de l'Académie des beaux-arts comprennent les dotations sur le budget de l'Etat, les subventions accordées par des organismes publics ou privés, les produits d'emprunts, les revenus des biens meubles et immeubles ainsi que le produit de leur aliénation, les produits financiers, les dons et legs dans les conditions fixées par l'article 38 de la loi n° 2006-450 modifiée du 18 avril 2006 de programme pour la recherche, les rémunérations pour services rendus et, d'une manière générale, toute autre recette provenant de l'exercice de leurs activités et toute autre recette autorisée par les lois et règlements.