L'assemblée est composée des seuls membres tels que définis à l'article 4 des présents statuts.

L'assemblée est compétente pour :

- élire les membres, les membres associés étrangers et les correspondants ;
- élire les membres des différentes commissions, y compris la commission administrative et la commission administrative élargie, ainsi que le vice-président et le secrétaire perpétuel et confirmer l'élection du président ;
- élire ou désigner ceux de ses membres qui représentent l'Académie des beaux-arts au sein de la commission administrative centrale de l'Institut de France et au sein d'autres commissions ou organismes de ce dernier ;
- élire ceux de ses membres qui représentent l'Académie des beaux-arts au sein des fondations abritées par elle disposant des conseils d'administration ou dans les organismes dont les textes constitutifs prévoient une représentation de l'Académie ;
- adopter les modifications des présents statuts et le règlement intérieur ;
- adresser des rapports, avis, demandes et recommandations aux pouvoirs et aux autorités publics ;
- approuver le rapport moral et le rapport financier du secrétaire perpétuel ;
- autoriser l'achat, la vente ou l'échange des biens immobiliers ainsi que des biens mobiliers dont la valeur est supérieure au montant fixé par le règlement intérieur ;
- approuver la liste des lauréats des prix remis par les sections et les jurys ;
- délibérer de toute question ne relevant pas de la compétence des autres organes de l'Académie des beaux-arts.

Sous réserve des dispositions spécifiques prévues pour les votes portant sur une élection, le quorum nécessaire pour les votes de l'assemblée est constitué par la moitié plus un des membres prenant part à la séance. Les délibérations sont adoptées à la majorité absolue des suffrages exprimés.
Les bulletins blancs ou les abstentions ne sont pas considérés comme des suffrages exprimés. Les votes ont lieu à bulletins secrets lorsqu'ils portent sur l'élection ou la désignation d'une personne, sauf si l'assemblée exprime son accord pour qu'ils aient lieu à main levée. Ils ont lieu à main levée pour les autres délibérations, sauf si un membre demande qu'ils aient lieu à bulletins secrets. Les décisions sur les modalités du vote sont prises à main levée.

L'Académie des beaux-arts se réunit en assemblée de manière ordinaire le mercredi au Palais de l'Institut de France selon le calendrier établi par le bureau qui peut par ailleurs convoquer l'assemblée de manière extraordinaire. Le bureau peut décider que l'assemblée se réunisse occasionnellement en dehors du Palais de l'Institut de France ou en visioconférence si la situation l'exige.
Les membres associés étrangers et les correspondants participent aux séances de l'assemblée, dans les conditions prévues aux articles 15 et 19, et sauf décision contraire du bureau.
Les séances hebdomadaires se déroulent à huis clos, sauf décision contraire du bureau qui peut par ailleurs inviter des personnalités extérieures à venir s'y exprimer.

Chaque année, l'Académie des beaux-arts tient une séance solennelle sous la Coupole du Palais de l'Institut de France.
Au cours de cette séance, le président prononce l'éloge des membres et correspondants disparus depuis la dernière séance solennelle de rentrée. Les prix décernés par l'Académie des beaux-arts sont proclamés et remis aux lauréats par le vice-président. Le secrétaire perpétuel rend compte de l'activité exercée au cours de l'année écoulée et conclut la séance par l'intervention d'usage dont il choisit librement le thème et la forme.