Le directeur général de l'agence est nommé par le ministre chargé du logement. Il prépare les délibérations du conseil d'administration et du comité restreint et en assure l'exécution.

Ses instructions sont transmises au délégué mentionné à l'article R. 321-11 et au président de la commission instituée au I de l'article R. 321-10 et sont communiquées au président des établissements publics de coopération intercommunale et des conseils généraux des départements ayant conclu la convention prévue à l'article L. 321-1-1. Il conclut les conventions mentionnées aux articles L. 312-2-1 et L. 321-1-1. Il prescrit l'exécution des recettes et des dépenses de l'agence. Il est ordonnateur des dépenses de l'agence, y compris de celles prises en application des conventions prévues aux articles L. 301-3, L. 301-5-1, L. 301-5-2, L. 312-2-1 et L. 321-1-1. Il représente l'agence en justice et dans tous les actes de la vie civile et fait tous actes utiles au fonctionnement de l'agence. Il établit le rapport annuel d'activités, le soumet au conseil d'administration et le transmet, après approbation du conseil, aux ministres de tutelle.

Il nomme aux emplois de l'agence et a autorité sur le personnel.

Il est la personne responsable des marchés de l'établissement au sens de l'article 20 du code des marchés publics. Il conclut les conventions mentionnées au 7° de l'article R. 321-5. Il peut déléguer sa signature à des agents de l'agence. Il peut déléguer ses pouvoirs aux délégués locaux mentionnés à l'article R. 321-11, dans des limites qu'il détermine, pour prendre tout acte nécessaire à l'exercice de leurs attributions, notamment ses pouvoirs d'ordonnateur et de personne responsable des marchés dans les conditions prévues par le code des marchés publics.