L'assemblée plénière du Conseil supérieur de la fonction publique territoriale peut, par un vote favorable unanime, donner délégation au bureau pour émettre des avis et des propositions. Le bureau est alors habilité à présenter ces avis et propositions au ministre chargé des collectivités territoriales. Toutefois, au sein du bureau, un tiers au moins des membres présents ou représentés ayant voix délibérative du collège des représentants des organisations syndicales ou un tiers au moins des membres présents ou représentés ayant voix délibérative du collège des représentants des collectivités territoriales, a qualité pour demander le renvoi en assemblée plénière.
Seule l'assemblée plénière du Conseil supérieur peut présenter les propositions prévues au deuxième alinéa de l'article L. 244-1.

Lorsqu'un projet de texte soumis à l'assemblée plénière recueille un vote unanime défavorable de la part du collège des représentants des organisations syndicales, le projet de texte fait l'objet d'un réexamen et une nouvelle délibération de l'assemblée plénière est organisée dans un délai qui ne peut être inférieur à huit jours ni excéder trente jours. La nouvelle convocation est adressée dans un délai d'au moins huit jours aux membres du Conseil supérieur.
Le Conseil supérieur siège alors valablement quel que soit le nombre de membres présents. Il ne peut être appelé à délibérer une nouvelle fois suivant cette procédure.
Le président du Conseil supérieur informe les membres siégeant au conseil des concertations conduites entre l'expression du vote unanime défavorable et le nouvel examen du texte par les membres du conseil.

Sauf opposition de la majorité des membres présents ou représentés ayant voix délibérative des deux collèges réunis, le vote a lieu à bulletin secret si un tiers de ces membres le réclame.
Il a également lieu à bulletin secret lorsqu'il s'agit de procéder à une nomination.
Le vote par procuration est admis. Un membre présent ayant voix délibérative ne peut disposer que d'une procuration.
Lorsqu'un membre titulaire est remplacé par un membre suppléant, celui-ci dispose des mêmes droits. Il peut recevoir et donner une procuration en cours de séance.

Lorsque le Conseil supérieur, siégeant en assemblée plénière ou en bureau, émet un avis, celui-ci est rendu lorsque l'avis des représentants des organisations syndicales, d'une part, et l'avis des représentants des collectivités territoriales, d'autre part, ont été rendus. L'avis d'un collège est réputé favorable ou défavorable lorsque la majorité de ses membres présents ou représentés ayant voix délibérative s'est prononcée en ce sens. En cas de partage égal des voix, l'avis du collège concerné est réputé rendu.

Lorsque l'assemblée plénière ou le bureau émettent des propositions, celles-ci sont soumises au vote de chacun des collèges. Elles sont adoptées à la majorité des membres présents ou représentés ayant voix délibérative de chacun des collèges du Conseil supérieur.

Les propositions émises par le Conseil supérieur dans les cas mentionnés au deuxième alinéa de l'article L. 244-1 doivent être formulées par écrit.

Les séances de l'assemblée plénière et les différentes formations du Conseil supérieur ne sont pas publiques.